Перед Другою світовою війною за наказом Йосифа Сліпого академічну каплицю храму в традиціях української іконографії розмалював Петро Холодний. 15 вересня 1939 року церкву Святого Духа разом з бібліотекою Богословської академії, а

також з Богословським Науковим Товариством зруйнувала німецька бомба під час бомбардування міста. Будинок відновили, проте церква так і залишилась у проекті, який 1942 року розробив архітектор Євген Нагірний.